张蔚研究组与合作者揭示昆虫雌性特异性翅退化的分子机制

雌雄异型是生物形态多样性中一个普遍而引人注目的类型。尽管演化发育生物学（evo-devo）的诸多研究聚焦于性别偏向性状的获得或强化，但对性状在特定性别中的退化或消失却关注较少。其中，雌性特异性翅退化（Female-Specific Wing Regression, FSWR）是昆虫中广泛存在的一类现象，它由性选择与自然选择共同塑造：一方面提升雄性的活动与扩散能力，另一方面则促使雌性将资源更多投向繁殖力、隐蔽生存。然而，雌性特异性翅退化背后精确的遗传、分子和细胞机制在很大程度上仍然未知。

2026年6月17日，北京大学生命科学学院、基因功能研究与操控全国重点实验室、北大-清华生命科学联合中心张蔚研究组与合作者在Nature Ecology & Evolution上发表了题为“Rewiring of two conserved signalling hubs into one axis underlies convergent female-specific wing regression in insects”的研究论文。该研究整合了多组学、分子生物学及生态行为学等多种方法，以具有不同翅退化程度的蜚蠊为研究系统，深入揭示了昆虫雌性特异性翅退化（FSWR）的分子机制。研究系统描述了多种蜚蠊的翅退化表型并通过行为学实验验证了蜚蠊雌性翅退化在其生态适应中的重要意义；发现了经典的性别决定基因Dsx与昆虫变态发育关键调控因子E93作用，形成关键的DSX-E93调控轴；阐明了DSX通过重塑染色质可及性与三维基因组拓扑结构，在雌雄个体中对E93实施相反的转录调控，进而影响翅形态发生相关基因的表达与翅细胞亚型的特化。这些发现共同建立了一个新的理论框架，阐明了古老且深度保守的发育调控因子如何通过顺式调控元件可及性与染色质拓扑结构的演化相互关联，从而促进新表型的产生。

图1.蟑螂雌性特异性翅退化表型的演化及其适应性意义。

研究首先通过对有翅亚纲进行系统发育分析发现，雌性特异性翅膀退化在多新翅类昆虫中普遍存在，且在蜚蠊目内存在多次独立起源，表现出趋同演化的特征（图1）。以其中具有完全FSWR的中华真地鳖（Eupolyphaga sinensis）为例，发育比较显示，仅雄性在成虫羽化后经历翅芽组织折叠与翅膀扩张，而雌虫保留了类似若虫期的翅芽。进一步的生态学和行为学实验表明，无翅的雌性能够更高效地潜入深层土壤活动，而雄性翅则在求偶展示中不可或缺，证实了FSWR是一项兼顾雌性隐蔽生存与雄性繁殖竞争的适应性表型创新。

为深入解析FSWR的遗传基础，研究团队完成了中华真地鳖、杜比亚蟑螂（Blaptica dubia，部分FSWR）、美洲大蠊（Periplaneta americana，无FSWR）及德国小蠊（Blattella germanica，无FSWR）的染色体级别基因组组装。研究证实，性别分化通路在其中起关键作用：在具有FSWR的物种中，干扰雄性特异性DsxM会显著抑制雄性翅的形态发生，而干扰雌性特异性DsxF或其上游调控因子Tra则能诱导雌性翅发育。进一步的转录组学筛选与RNAi功能实验表明，DSX作为遗传开关，其下游关键靶基因为E93；DSXM激活而DSXF抑制E93的表达，通过差异性调控Wnt、JAK-STAT、Notch和Hedgehog等翅形态发生相关通路，从而调控中华真地鳖的性二型翅发育（图2）。这种关联的DSX-E93调控轴在具有不同FSWR程度的物种中保守存在，且E93的性别偏向性表达水平与翅退化程度呈显著正相关，而在不具FSWR的美洲大蠊中则不存在该调控路径。

图2. DSX介导的E93表达调控中华真地鳖的雌雄翅表型。

在分子机制层面，研究综合运用ATAC-seq、EMSA及4C-seq等实验揭示，DSXM与DSXF能够结合至E93基因座内相同的保守基序上（图3）。在具有FSWR的物种中，DSXM通过结合启动子及上游增强子区域发挥功能：它不仅性别特异性地重塑了染色质的可及性，更驱动形成了雄性特异的增强子-启动子（E-P）空间环，从而高效激活E93的转录。而在非FSWR物种中，E93基因座缺乏可及的DSX结合位点与相应的E-P环，其表达不受性别通路调控。这一机制阐明了DSX-E93轴在表观遗传与三维基因组层面如何充当翅性二型发育的分子开关。

图3.不同FSWR的蟑螂DSX对E93的差异调控。

在细胞层面，单核转录组测序分析表明，DSX介导的E93表达通过调控下游翅形态发生信号通路，特异性影响翅细胞的命运（图4）。在完全FSWR物种中，该轴促进两个关键翅细胞亚型（亚群7与18）的特化与增殖，从而驱动雄性翅的充分发育；在部分FSWR物种中，仅亚群18呈现雄性偏多，亚群7则并未在雄性中富集，与其不完全的翅退化表型相符。这些发现最终在单细胞分辨率上揭示了DSX-E93轴通过精确调控细胞类型特化程序，来实现翅性二型发育的演化机制。

图4. DSX-E93轴调控关键翅细胞的分化。

综上所述，该研究揭示了昆虫雌性特异性翅退化的演化发育机制，发现性别决定因子DSX与变态发育枢纽E93重新关联形成调控轴，通过驱动顺式调控元件可及性及三维基因组结构的性别特异性重塑，精确调控翅细胞命运，从而产生适应性性二型表型（图5）。该研究为理解由保守发育调控网络重构所驱动的新表型变异提供了崭新的视角，也为昆虫性二型性状的起源及其在自然和性选择下的适应性演化提供了新的理论范式。

图5. DSX-E93轴调控蟑螂FSWR的模式图。

华南师范大学李胜教授、任充华研究员、北京大学张蔚教授为本文共同通讯作者；华南师范大学廖明韬博士、陈昕懿、北京大学博士生赵懂、华南师范大学袁冬伟博士为本文共同第一作者；华南师范大学黄丹燕博士、颜梓煜、黄良琼、北京大学博士生倪嘉欣对本研究做出了重要贡献。此外，中国科学院深圳先进技术研究院马晴研究员、东南大学潘玉峰教授、西南大学胡永刚研究员以及美国印第安纳大学Armin P. Moczek教授对本研究提供了重要的指导和帮助。中国科学院西双版纳热带植物园陈占起研究员、武汉大学徐永镇教授为本研究提供了指导和建议。本研究得到了国家自然科学基金、广州市科技计划项目、本源公益基金“青年PI助研金”、生物医学峰基金、北大-清华生命科学联合中心以及基因功能研究与操控全国重点实验室等资助。

全文链接：https://www.nature.com/articles/s41559-026-03107-0#Sec34