张蔚课题组以枯叶蛱蝶属为例揭示山地生物多样性演化和遗传机制
生物多样性包括物种多样性、遗传多样性和生态系统多样性,其成因是生物学中的核心问题之一。陆地环境中,山区生态系统蕴藏着异常多样的陆地生物多样性,可能的解释包括巨大的海拔梯度变化形成了多样的微环境,促进了种群的分化[1]。因此,山地生物区系及其与低地生物多样性热点的关系为人们理解多样性的形成原因提供了重要的切入点。枯叶蛱蝶属(Kallima)蝴蝶物种丰富,在山地和低海拔的生物热点地区均有分布,是研究山地物种多样性产生机制的理想系统。与此同时,枯叶蛱蝶属蝴蝶作为叶形拟态(leaf mimicry)动物中最为著名和引人注目的种属之一,曾被Alfred Russel Wallace称为"the most wonderful and undoubted case of protective resemblance in a butterfly"[2]。枯叶蛱蝶属蝴蝶中存在丰富的叶形拟态多态性,当其翅向后折叠,可惟妙惟肖的模拟棕色的枯萎叶片,其翅腹面的叶形拟态图案组成包括类似于叶中脉、次脉、叶柄等图案元素,以及类似于霉斑的可变标记。这一种群内部的独特多态性使枯叶蛱蝶属也成为研究遗传多样性的良好体系。
图1. 文章标题截图
2022年8月2日,北京大学生命科学学院、蛋白质与植物基因研究国家重点实验室、北大-清华生命科学联合中心张蔚课题组,以封面文章的形式在Cell杂志在线发表了题为“The evolution and diversification of oakleaf butterflies”的研究论文。研究整合多组学数据,以枯叶蛱蝶属蝴蝶为研究系统,对于其物种多样性和遗传多样性的产生机制及演化历程进行了深入探究。本研究在宏观层面解析出喜马拉雅山脉东部地区为该属蝴蝶的起源地与分化中心,青藏高原的隆升可能促进属内物种分化;同时于微观层面鉴定出控制枯叶蛱蝶翅腹面叶形拟态多态性的基因cortex,并发现其在多个物种中经历了长时间的平衡选择。该研究为理解由地理变化和自然选择驱动的演化创新提供了一个新的视角,为生物多样性的研究提供了新的理论和范式。
通过采集枯叶蛱蝶属的13个地理种群样本及其他蛱蝶科样本,本研究对共计21属105份蝴蝶标本进行基因组重测序,追溯了枯叶蛱蝶属的起源。系统发育、种群遗传结构及历史种群数量的分析结果表明,枯叶蛱蝶属在系统发生树上形成单系,各物种存在较为独立的遗传背景,多个种群曾随地球温度下降而出现种群数量的减少。随后的种群动态历史分析、基于最大熵模型的栖息地建模及对系统发生树进行时间矫正的结果显示,多个种群由墨脱地区迁出向东南亚的岛屿扩散,而喜马拉雅山脉东部地区在多个历史时期为枯叶蛱蝶属提供了适宜度较高的栖息地,且属内物种分化时间对应了青藏高原的隆升时间。综合以上分析结果,本研究提出,由于青藏高原隆升形成的丰富山地微环境促进了枯叶蛱蝶属物种分化,使喜马拉雅山脉东部地区成为枯叶蛱蝶属的分化中心。
图2. 枯叶蛱蝶属蝴蝶采样信息及系统发生关系
图3. 枯叶蛱蝶属蝴蝶种群历史动态变化
为剖析枯叶蛱蝶属翅腹面叶形多态性的遗传学机制,本研究聚焦枯叶蛱蝶中华亚种,基于78份个体样本的二代基因组重测序数据,对其10种叶形表型进行了全基因组关联分析,同时结合从基因组从头组装、基因表达、染色质相互作用分析和CRISPR/Cas9介导的基因组编辑中获得的证据,本研究确定叶形拟态表型的多态性由cortex基因调控,鉴定出5个主要的cortex单倍型,并发现包括染色体倒位,拓扑关联结构域(topologically associating domain, TAD)等机制维持了三个单倍型中cortex基因附近区域的强连锁。此外,通过对枯叶蛱蝶属的cortex基因进行分型和群体遗传学建模分析,本研究发现由频率依赖的负选择驱动的平衡选择模型可以较好地拟合真实情况,且叶形拟态的多态性产生于属内物种分歧之前。这为跨物种的,长期的平衡选择提供了一个罕见的、具有明确适应性质的实例。
图4. cortex单基因控制了叶形拟态多态性
图5. cortex缺失影响叶形拟态图案形成
图6. cortex各单倍型存在于枯叶蛱蝶属多物种中
综上所述,本研究聚焦枯叶蛱蝶属,深入解析了枯叶蛱蝶属物种多样性的起源和演化历程,并为枯叶蛱蝶属叶形拟态多态性的产生和维持机制提供了遗传学证据,整合了宏观演化和微观演化的研究思路,为理解物种形成、遗传多样性、适应性演化等重要演化问题提供了新的视角和范例。
图7. 枯叶蛱蝶属物种多样性和遗传多样性产生机制的模式图
本研究依托蛋白质与植物基因研究国家重点实验室、北京大学生命科学学院、北大-清华生命科学联合中心、北京大学生态研究中心、北京大学青藏高原研究院开展工作,北京大学生命科学学院/北大-清华生命科学联合中心的张蔚研究员为本文通讯作者;北京大学前沿交叉学科研究院博士生王姝婷、北京大学生命科学学院博士生滕德群、中国科学院昆明动物研究所李学燕副研究员为本文共同第一作者;北京大学生命科学学院博士生杨培文、前沿交叉学科研究院博士生张逸茗、张宇博、姜智胜、王清仪、北京脑科学与类脑研究中心张忻爽、中国科学院昆明动物研究所刘贵春、万雯婷、董志巍、北京大学生命科学学院黄顺对本项目做出了重要贡献;西藏自治区高原生物研究所达娃副研究员、北京大学生命科学学院高级工程师王东辉、纽约城市大学生物系David Lohman副教授、四川大学生命科学学院吴永杰副教授、中国科学院青岛海洋动物研究所张琳琳研究员、江西中医药大学贾凤海教授、美国阿肯色大学Erica Westerman助理教授、北京脑科学与类脑研究中心计算中心与基因组学中心主任张力、西北工业大学王文教授对本项目做出重要的指导和帮助。
本研究得到了国家自然科学基金、北京市自然科学基金、北大-启东创新基金、北大-清华生命科学联合中心、蛋白质与植物基因研究国家重点实验室的资助;北京大学李程研究员、北京大学顾红雅教授、芝加哥大学龙漫远教授、中国科学院动物研究所魏辅文院士等多位专家教授为本研究提供了指导和建议;北京大学“北极星”高性能计算平台、北京大学生命科学学院高性能计算平台及北京大学凤凰工程多个仪器平台为本研究提供了支持和帮助。
参考文献:
1. Rahbek, C. et al. Building mountain biodiversity: Geological and evolutionary processes. Science. 365, 1114–1119 (2019).
2. Wallace, A. R. Darwinism: An Exploitation of the Theory of Natural Selection with Some of its Applications. (London: Macmillan, 1989).
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